Il Museo della città di Bettona si compone di una sezione archeologica ospitata nei locali di palazzo Biancalana e collegata, attraverso un unico percorso espositivo, alla pinacoteca di palazzo del Podestà.
Lungo la scala esterna, gli stemmi pontifici e gli affreschi della Maestà e Santi e dei Santi Pietro e Paolo attestano il lungo periodo di subordinazione della città al dominio dello Stato della Chiesa. La raccolta, formatasi dal 1904 per lo più con opere demaniate e lasciti di famiglie locali, comprende materiale di vario genere e strettamente legato alla storia locale. Tra le molte opere si segnalano il Sant’Antonio di Padova e la Madonna della Misericordia con i Santi Stefano, Girolamo e committenti di Pietro Vannucci detto il Perugino, il San Michele Arcangelo di Fiorenzo di Lorenzo, l’Adorazione dei pastori di Dono Doni, la Madonna in gloria e Santi di Jacopo Siculo, i Santi Pietro e Paolo di Giuseppe Ribera detto lo Spagnoletto e la terracotta invetriata raffigurante Sant’Antonio di Padova riconducibile all’ambiente dei Della Robbia.
La sezione archeologica espone materiali di epoca preromana (umbri ed etruschi) e romana provenienti dal territorio di Bettona: terrecotte architettoniche, ceramiche, iscrizioni, urne e cippi funerari e una magnifica testa marmorea di Afrodite della media età imperiale.
Una parte cospicua del materiale proviene dalla tomba etrusca di Colle, scoperta nel 1913. Uno dei luoghi di rinvenimento dei reperti è il Fosso del Colle, che nel XIX secolo è stato significativamente ribattezzato “Fosso delle antichità”.
Da menzionare la collezione di terrecotte architettoniche (3°-2° secolo p. e.v.), una delle più grandi nel suo genere in Umbria. Si tratta di circa 200 terrecotte scavate nel 1884 in un luogo non specificato fuori Bettona. Oggetti di questo tipo venivano impiegati per decorare templi di legno, ed in effetti le terrecotte sembrano per lo più appartenere ad un importante restauro di un tempio effettuato dopo le Guerre Sociali. Fra queste le più interessanti rappresentano un frammento di una coppia di pantere, che dovevano appartenere ad un carro, e dei frammenti di un rilievo di una vittoria alata alla guida di un carro.
Fra i pezzi più rilevanti della collezione museale è da ascrivere una magnifica testa in marmo di Afrodite (II secolo p.e.v.), scoperta nel 1884 in terreni agricoli nei pressi della proprietà dalla famiglia Bianconi, e che faceva parte della collezione di Giuseppe Bianconi . Rubata nel 1987, venne ritrovata a New York nel 2001. Probabilmente proveniva da una statua ispirata ad Afrodite cnidia, la scultura bronzea di Prassitele, databile al 360 a.C.
Altro elemento di spicco è un ritratto marmoreo dell’imperatore Domiziano (81-96), il figlio più giovane dell'imperatore Vespasiano, databile agli anni Settanta del I secolo e.v. Il busto lo dipinge come un uomo giovane, il che suggerisce che sia stato commissionato subito dopo la vittoria di Vespasiano su Vitellio, dopo la serie di battaglie che ebbero luogo nella regione. Presente nel museo dal 1904, probabilmente proveniva dalla collezione di Giuseppe Bianconi.
Durante i lavori di ripavimentazione della piazza antistante il museo, è venuta alla luce, a circa 22 metri di profondità, una cisterna medievale, probabilmente commissionata da Papa Alessandro VI nel 1489-1492, venne chiusa nel 1857.
Nel 2021 le collezioni del museo si sono arricchite di un esemplare scultoreo ad opera di Antonio Canova. Si tratta di un busto in gesso marmorizzato realizzato dal celebre artista nel 1812. Il busto, fa parte di una serie di otto autoritratti scultorei finora ritrovati che Canova scolpì al fine di regalarli ai suoi estimatori. L’opera giunse a Bettona presumibilmente come lascito della famiglia Preziotti, proprietaria di un palazzo in città. Il busto è stato rinvenuto nei depositi comunali del complesso di San Crispolto di Bettona dallo studioso veneziano Guerino Lovato ed è stato oggetto di un accurato restauro grazie progetto realizzato dal Comune di Bettona “Valorizzare Bettona attraverso i suoi beni culturali – Restauro del Busto di Canova".
Il Museo aderisce ai progetti UMBRIA BOX e UMBRIA TIME TRAVEL BOX.